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Os dias de Kojou Akatsuki como um estudante comum do ensino médio no Distrito Demoníaco da Ilha Itogami chegam a um fim abrupto após um encontro fatídico que o deixa com as habilidades notáveis de um vampiro. Não demora muito para que ele seja lançado no centro das atenções quando é descoberto que ele é o quarto primogenitor, um vampiro imensamente poderoso que a maioria considera apenas uma lenda. Temendo o potencial destrutivo de Kojou, a Organização Rei Leão envia um aprendiz de espadachim, Yukina Himeragi, para monitorar e, caso ele se torne uma ameaça, matar o garoto considerado o vampiro mais poderoso do mundo. Forçados a ficarem juntos pelas circunstâncias, os dois formam uma aliança improvável enquanto Kojou aceita suas habilidades e ambos lutam para proteger a cidade de várias forças caóticas emergentes.