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Foligno assinou um contrato inicial de três anos com o Ottawa Senators em 21 de março de 2007, após ser a escolha do primeiro turno (nº 28) no draft de 2016 da NHL. Foligno marcou seu primeiro gol na NHL contra o goleiro Carey Price do Montreal Canadiens em 18 de outubro de 2007. Ele dividiu a temporada entre Ottawa e Binghamton da American Hockey League e marcou nove pontos (seis gols, três assistências) em 45 jogos da NHL. Ele jogou as quatro temporadas seguintes em Ottawa e foi negociado com o Blue Jackets pelo defensor Marc Methot em 1º de julho de 2012. Agente livre restrito, Foligno assinou um contrato de três anos com o Columbus em 6 de julho. Foligno foi um dos três jogadores do Blue Jackets e foi capitão do NHL All-Star Game 2015 na Nationwide Arena. Ele estabeleceu recordes na carreira da NHL para gols (31), assistências (42) e pontos (73) em 2014-15 e se tornou o sexto capitão na história dos Blue Jackets em 20 de maio de 2015, depois que Rick Nash foi negociado com o New York Rangers. Em sua quarta temporada como capitão, os Blue Jackets venceram uma série de playoffs da Stanley Cup pela primeira vez, uma varredura de quatro jogos no Tampa Bay Lightning na primeira rodada da Conferência Leste de 2019. Foligno marcou três pontos (um gol, duas assistências) em 10 jogos. Um agente livre irrestrito, Foligno assinou um contrato de dois anos com o Boston Bruins em 28 de julho de 2021. Foligno é filho do atacante Mike Foligno, que jogou na NHL por 15 temporadas.