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Foligno firmó un contrato de nivel de entrada de tres años con los Senadores de Ottawa el 21 de marzo de 2007 después de ser su selección de primera ronda (No. 28) en el Draft de la NHL de 2016. Foligno anotó su primer gol en la NHL contra el portero Carey Price de los Montreal Canadiens el 18 de octubre de 2007. Dividió la temporada entre Ottawa y Binghamton de la Liga Americana de Hockey y anotó nueve puntos (seis goles, tres asistencias) en 45 juegos de la NHL. Jugó las siguientes cuatro temporadas en Ottawa y fue cambiado a los Blue Jackets por el defensa Marc Methot el 1 de julio de 2012. Como agente libre restringido, Foligno firmó un contrato de tres años con Columbus el 6 de julio. Foligno fue uno de los tres jugadores de Blue Jackets y fue capitán en el NHL All-Star Game 2015 en Nationwide Arena. Estableció récords personales en la NHL en goles (31), asistencias (42) y puntos (73) en 2014-15 y se convirtió en el sexto capitán en la historia de los Blue Jackets el 20 de mayo de 2015, luego de que Rick Nash fuera cambiado a los New York Rangers. En su cuarta temporada como capitán, los Blue Jackets ganaron una serie de Playoffs de la Copa Stanley por primera vez, una barrida de cuatro juegos sobre los Tampa Bay Lightning en la Primera Ronda de la Conferencia Este de 2019. Foligno anotó tres puntos (un gol, dos asistencias) en 10 partidos. Foligno, agente libre sin restricciones, firmó un contrato de dos años con los Boston Bruins el 28 de julio de 2021. Foligno es hijo del delantero Mike Foligno, quien jugó en la NHL durante 15 temporadas.